Examen de l'abondance du microbiote intestinal des abeilles mellifères supplémentées ou non en bactéries probiotiques par QPCR | Rapports scientifiques

Scientific Reports volume 14, Numéro d'article : 28959 (2024) Citer cet article

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L'objectif de cette étude est de comparer la charge bactérienne intestinale d'abeilles mellifères, avec ou sans supplémentation probiotique. Afin d'étudier les effets d'un probiotique commercial pour abeilles contenant différentes espèces de Lactobacillus et différents extraits d'épices, sur la composition du microbiote intestinal des abeilles, des comptages par QPCR des copies des gènes de Lactobacillus spp. et de Firmicutes ont été réalisés dans des mélanges intestinaux de 12 groupes d'abeilles différents, avec et sans supplémentation probiotique. Une différence significative a été observée entre les concentrations de Lactobacillus spp. dans l'intestin des deux groupes. La comparaison des concentrations de Lactobacillus spp. dans l'intestin des abeilles mellifères sans probiotiques avec celles des abeilles ayant reçu des probiotiques a révélé une différence d'environ 5,5 fois. Cependant, aucune différence significative n'a été observée dans la charge en Firmicutes dans les intestins des abeilles des deux groupes. Ces résultats montrent que la formulation probiotique appliquée affecte significativement le microbiome intestinal des individus sains et entraîne une modification proportionnelle de l'abondance microbienne, notamment en ce qui concerne les Lactobacillus spp.

Les pollinisateurs animaux fournissent un service écosystémique important en favorisant la reproduction d'une grande variété de plantes, en maintenant la diversité des espèces végétales et en soutenant la production alimentaire1,2. Les abeilles mellifères (Apis mellifera) sont également considérées comme l'un des insectes pollinisateurs les plus importants, principalement en raison de leur rôle essentiel dans la production de légumes, de fruits et de diverses cultures3,4. Cependant, ces insectes essentiels sont actuellement menacés par de multiples facteurs de stress, notamment la perte d'habitat, l'exposition aux pesticides, le changement climatique et les maladies, ce qui entraîne un déclin significatif de leurs populations1,5,6.

Le plus important de ces facteurs est peut-être l'impact significatif de nombreux pesticides utilisés dans l'environnement, notamment en agriculture, sur le microbiome des abeilles. Par conséquent, comme chez de nombreuses espèces vivantes, des modifications métaboliques importantes se produisent chez les abeilles mellifères, l'efficacité du système immunitaire diminue et une dysbiose intestinale apparaît7,8. Ces dernières années, des études ont montré que la dysbiose intestinale a un impact négatif sur la santé des abeilles, affaiblissant leur résistance aux agents pathogènes et aux facteurs de stress environnementaux9,10.

Français Pour cette raison, les suppléments probiotiques sont de plus en plus courants aujourd'hui pour corriger la dysbiose des intestins des abeilles. Les probiotiques sont des bactéries bénéfiques vivantes qui contribuent à une meilleure santé et sont depuis longtemps reconnus pour leurs bienfaits en médecine humaine et vétérinaire. Leurs applications potentielles pour la santé des abeilles mellifères, partie intégrante des écosystèmes mondiaux et de l'agriculture, n'ont commencé à être explorées que récemment11. Il a été démontré que les probiotiques, en particulier les membres du genre Lactobacillus, contribuent à la santé des abeilles mellifères en augmentant la résistance aux agents pathogènes, en favorisant l'absorption des nutriments et en améliorant la santé intestinale globale12. Des études sur le terrain ont démontré que l'administration de probiotiques peut renforcer la force des colonies et réduire la charge pathogène chez les abeilles mellifères. Par exemple, une étude à long terme d'Al-Ghamdi et al. (2018) a montré que certaines souches de Lactobacillus réduisaient la mortalité causée par les larves de Paenibacillus13. De même, Arredondo et al. (2018) ont découvert qu'un mélange de quatre souches de Lactobacillus kunkeei diminuait le nombre de spores de Nosema ceranae, démontrant ainsi le rôle positif que les probiotiques peuvent jouer dans l'amélioration de la résilience des abeilles mellifères aux maladies14.

Le microbiote intestinal des abeilles mellifères joue un rôle important dans la digestion des nutriments, le développement, la fonction immunitaire et la protection contre les agents pathogènes. La manipulation de ce microbiote par le biais de probiotiques pourrait constituer une solution durable pour améliorer la santé et la survie des abeilles mellifères15,16. L'embranchement des Firmicutes, qui comprend le genre Lactobacillus, constitue une part importante du microbiote de l'intestin postérieur des abeilles, représentant jusqu'à 90 % de la communauté microbienne17. Il a été démontré que les probiotiques, en particulier les bactéries lactiques (LAB) telles que les bactéries lactiques fructophiles (FLAB), jouent un rôle essentiel dans le microbiote intestinal des abeilles18. Ces bactéries, qui préfèrent le fructose comme source de carbone, se trouvent dans des environnements riches en fructose comme le nectar et aident les abeilles à digérer ce sucre19. Les FLAB produisent également des métabolites comme l'acide lactique, qui peuvent abaisser le pH intestinal, créant ainsi un environnement hostile aux agents pathogènes12.

Dans cette étude, les bactéries lactiques du genre Lactobacillus et le phylum Firmicutes dont elles font partie ont été comparés dans le tube digestif d'échantillons d'abeilles prélevés dans différentes ruches, supplémentées ou non avec un produit commercial, par la méthode QPCR. L'objectif est de démontrer si les groupes bactériens contenus dans le produit utilisé à cette fin induisent des variations numériques au sein de ces mêmes groupes bactériens dans le tube digestif de l'abeille.

Le complément probiotique commercial utilisé dans cette étude (produit par la société Mugla Petek, Arica probiotics®) contient diverses souches de Lactobacillus, dont des Lactobacillus fructophiles, et des extraits de plantes. Le fabricant a précisé que l'extrait de thym était un composant principal, aux côtés de 16 autres extraits de plantes non divulgués. Pour des raisons de propriété intellectuelle, la composition détaillée du probiotique, incluant les souches spécifiques de Lactobacillus et la liste complète des extraits de plantes, n'a pas été fournie.

Français Des abeilles mellifères (Apis mellifera) ont été obtenues à partir d'abeilles dans les ruches appartenant à Yaşar TÜFEKLİ, qui a donné son consentement pour collecter les abeilles de ses ruches dans sa ferme de la région d'Adana Yüreğir en Turquie (37°3.7386' N, 35°18.1944' E) fin novembre, représentant la fin de la saison de butinage 2022. Les échantillons ont été prélevés une semaine après la dernière supplémentation en probiotiques. Le supplément Arica probiotics® a été pulvérisé sur chaque rayon tous les deux jours pendant la saison de butinage à un taux de 109 bactéries/rayon pour les abeilles. 12 ruches avec supplémentation en probiotiques et 12 sans supplémentation en probiotiques ont été sélectionnées pour l'étude. Un total de 120 abeilles, 5 abeilles de chaque ruche, ont été sélectionnées au hasard. Comme le montre la figure 1, les abeilles sélectionnées ont été livrées au laboratoire dans des cages à abeilles. Aucune des colonies sélectionnées ne présentait de symptômes cliniques visibles de loque américaine ou de maladie de la craie, ni la présence de varroa sévère.

Abeilles ouvrières amenées dans des cages à abeilles.

Les abeilles collectées ont été placées dans de la glace pour induire un coma froid avant la dissection. Ensuite, après stérilisation de l'extérieur de l'abeille par lavage à l'éthanol à 70 %, l'intestin a été retiré. Au cours de ce processus, l'intestin entier, de l'intestin moyen au rectum, a été retiré en retirant le dard de l'abeille.

Les intestins de cinq abeilles ont été prélevés dans un tube Falcon contenant du tampon phosphate salin (PBS). Les échantillons ont été conservés à − 80 °C jusqu'à l'extraction de l'ADN.

L'ADN a été extrait de chaque échantillon intestinal à l'aide du kit de préparation de matrices PCR High Pure (Roche, Bâle, Suisse), conformément aux instructions de leurs fabricants respectifs. La qualité et la concentration de l'ADN extrait ont été mesurées au spectrophotomètre (Nanodrop 2000c, Thermo Scientific, États-Unis) et conservées à −20 °C jusqu'à utilisation ultérieure.

Français Les ensembles d'amorces utilisés dans cette étude sont listés dans le Tableau 1. La PCR quantitative en temps réel a été réalisée avec le système Light Cycler 96 (Roche, Allemagne). Les réactions d'amplification ont été réalisées dans un volume total de 20 µl contenant 10 µl de mastermix 1X (LightCycler® FastStart DNA Master PLUS SYBR Green I, Roche, Allemagne, qui contenait de l'ADN polymérase Taq, du tampon, du MgCl2, du colorant SYBR green I et un mélange de dNTP), 10 mM de chaque amorce (0,8 µl), une matrice d'ADN (3 µl) et de l'eau de qualité PCR (5,4 µl).

Les conditions d'amplification de l'ADN pour l'amorce générale Firmicutes étaient un prétraitement à 950 °C pendant 10 min suivi de 10 s à 950 °C pendant 45 cycles, 51 s à 600 °C et 16 s à 720 °C ; pour l'amorce Lact, il s'agissait de 10 s à 950 °C, 40 s à 530 °C et 27 s à 72 °C pendant 45 cycles après un prétraitement à 95 °C pendant 10 min.

La méthode de la courbe standard est généralement construite sur la base des valeurs de seuil du cycle Ct pour les deux régions génétiques d'une série de dilutions de concentrations d'ADN connues de la souche bactérienne standard (Lactobacillus acidophilus ATCC 4356 avec la taille exacte du génome de 1 956 698 pb).20 (Palomino., 2015).

Une série de dilutions en série décuplées de l'ADN extrait, allant de 1 × 102 à 1 × 108, a été utilisée pour générer des courbes d'étalonnage pour les Lactobacillus spp. et les Firmicutes. La solution de mélange PCR sans ADN génomique a été utilisée comme témoin négatif. Les résultats des courbes d'étalonnage ont montré un graphique entre les valeurs du cycle seuil (Ct) pour chaque dilution et le log10 de la concentration connue d'amplicons cibles.

Les valeurs Ct obtenues à partir d'un duplicata de chaque amplicon ont été utilisées pour calculer le nombre de copies d'ARNr 16S de bactéries dans des échantillons d'abeilles de chaque ruche, supplémentées ou non en probiotiques. L'équation de la courbe standard décrit la relation entre Ct et x (logarithme du nombre de copies).

Il n'y avait qu'un seul produit PCR spécifique pour chaque espèce de Lactobacillus et Firmicutes, ce qui a été confirmé par un seul pic lors de l'analyse de la courbe de fusion et une seule bande lors de l'électrophorèse sur gel d'agarose. Ces résultats indiquent que les amorces utilisées et les conditions de PCR étaient spécifiques.

Toutes les analyses statistiques ont été réalisées avec SPSS version 25.0 pour Windows (IBM Corp., Armonk, NY). Les comparaisons entre les groupes témoin et traité ont ensuite été effectuées à l'aide du test t de Student. Une valeur de p < 0,05 a été considérée comme statistiquement significative.

Les courbes standard pour les deux régions génétiques de L. acidophilus ATCC 4356 ont été construites à partir de dilutions en série de 10 fois l'ADN génomique extrait de cette souche.

Le coefficient de corrélation (r) des courbes standard était de 1,0 pour Lactobacillus spp. et Firmicutes. Comme le montre la figure 2, les courbes standard de deux régions géniques ont été obtenues : pour Lact : Y = -3,047X + 36,89 (R2 = 1) ; pour Firm : Y = -3,308X + 35,78 (R2 = 1).

Amplification par q-PCR à partir de concentrations connues d'ADN matrice pour construire des courbes d'étalonnage pour la quantification de Lactobacillus spp. et de Firmicutes inconnus dans le tube digestif des abeilles. Graphique logarithmique de l'augmentation du nombre de cycles en fonction de l'augmentation de la fluorescence des étalons d'ADN contenant (A) des amplicons du gène de l'ARNr 16S de Lactobacillus spp. et (B) des amplicons du gène de l'embranchement des Firmicutes.

L'efficacité de l'amplification par PCR, calculée à l'aide de l'équation : E = 10(−1/pente), était respectivement de 2,13 et 2,0. La sensibilité de ces tests permettait de détecter jusqu'à 102 copies des deux régions géniques.

L'analyse de la courbe de fusion a été réalisée immédiatement après l'amplification PCR en temps réel pour déterminer la spécificité des amorces afin de confirmer davantage les produits PCR spécifiques.

Français Dans l'étude, les résultats du comptage QPCR des copies de gènes de Lactobacillus spp. et de l'embranchement Firmicutes trouvées dans les mélanges intestinaux prélevés sur 12 groupes d'abeilles différents supplémentés et non supplémentés en probiotiques d'abeille sont présentés dans la Fig. 3. Selon ces résultats, il existe une nette différence dans les niveaux de Lactobacillus spp. (2,91 × 108 nombre de copies de gènes/intestin dans les intestins des abeilles mellifères ayant reçu des probiotiques d'abeille) par rapport aux niveaux de Lactobacillus spp. (4,98 × 107 nombre de copies de gènes/intestin) dans les intestins des abeilles mellifères n'ayant pas reçu de probiotiques d'abeille. Cette différence a été déterminée comme étant d'environ 5,5 fois le nombre de copies de gènes/intestin. Français D'autre part, le nombre de Firmicutes s'est avéré être de 6,59 × 108 et 3,86 × 108 nombre de copies du gène/contenu intestinal en moyenne chez les abeilles supplémentées et non supplémentées en probiotiques d'abeille, respectivement. Par conséquent, aucune différence spectaculaire n'a été observée dans le nombre de Firmicutes dans les deux groupes. Lorsque tous ces résultats sont évalués, on peut dire qu'à la suite de l'application de probiotiques d'abeille, la charge de Firmicutes ne change pas beaucoup dans les deux groupes d'abeilles, mais le microbiote intestinal augmente en termes de nombre de Lactobacillus spp. Selon les résultats du test t que nous avons obtenus, alors que les résultats de Firmicutes dans les intestins d'abeilles supplémentés en probiotiques d'abeille n'ont montré aucune différence statistique par rapport à ceux sans supplémentation (P = 0,122), une augmentation significative a été obtenue pour Lactobacillus spp. dans ces groupes (P = 0,000). Ce résultat montre que les bactéries probiotiques colonisent efficacement l’intestin et modifient la composition du microbiote.

Nombre de copies de gènes de Lactobacillus spp. et de Firmicutes dans les intestins d'abeilles mellifères supplémentées ou non en probiotiques apicoles. Les données sont présentées sous forme de moyenne (n = 3) ± écart type de trois observations répétées.

Au cours de la dernière décennie, de nombreuses études ont examiné l'application de probiotiques et de divers extraits de plantes pour améliorer la santé des abeilles et renforcer leur résistance aux maladies affectant les colonies14,21,22,23. Ces études soulignent le potentiel des probiotiques, en particulier des espèces de Lactobacillus du phylum Firmicutes, pour protéger les abeilles contre des agents pathogènes tels que les larves de Paenibacillus et les espèces de Nosema14,24.

Dans cette étude, une approche QPCR a été utilisée pour évaluer les variations des populations de Lactobacillus et de Firmicutes dans le microbiote intestinal des abeilles adultes suite à une supplémentation en probiotiques. Les amorces spécifiques utilisées pour les Lactobacillus spp. et l'embranchement des Firmicutes nous ont permis d'observer des variations de l'abondance microbienne.

Nos résultats ont démontré que l'abondance de Lactobacillus spp. chez les abeilles traitées aux probiotiques était environ cinq fois supérieure à celle des abeilles non traitées. Des échantillons d'abeilles ont notamment été prélevés une semaine après la dernière administration de probiotiques, indiquant que les Lactobacillus spp. s'étaient stabilisés dans le tube digestif et avaient maintenu leur présence sans supplémentation continue. Ce résultat corrobore des recherches antérieures montrant que les bactéries lactiques (LAB) peuvent s'établir dans le tube digestif des abeilles, contribuant ainsi à un microbiome stable et bénéfique25,26,27.

Les bactéries lactiques non seulement stabilisent le milieu intestinal, mais créent également des conditions acides qui freinent la croissance de bactéries pathogènes, telles que les larves de Paenibacillus, responsables de la loque américaine. Il a été démontré que les bactéries lactiques activent le système immunitaire des abeilles, améliorant ainsi leur capacité à combattre les infections causées par les larves de P. et d'autres agents pathogènes28,29. Des études similaires ont montré que les probiotiques peuvent réduire la présence de spores de Nosema ceranae, démontrant ainsi leur rôle protecteur pour la santé des abeilles14,16.

Bien que notre étude ait révélé une augmentation significative de la population de Lactobacillus spp. chez les abeilles traitées aux probiotiques, aucune différence significative n'a été observée dans la charge globale de Firmicutes. Cela pourrait suggérer que, si les probiotiques influencent des genres spécifiques au sein du phylum Firmicutes, la communauté microbienne au sens large reste relativement stable, ce qui concorde avec les résultats d'autres études explorant la diversité microbienne chez les abeilles9. Le fait que le phylum Firmicutes comprenne une variété de bactéries, dont toutes ne sont pas influencées par la supplémentation en probiotiques, pourrait expliquer cette observation12.

De plus, des recherches récentes ont démontré que les facteurs de stress environnementaux, notamment l'exposition aux pesticides, peuvent perturber le microbiote intestinal des abeilles, entraînant une dysbiose intestinale et une vulnérabilité accrue aux agents pathogènes30. De telles perturbations peuvent affaiblir considérablement la résilience des colonies, soulignant l'importance de maintenir un microbiote intestinal sain et équilibré grâce à des interventions probiotiques. Des études de terrain suggèrent que l'administration de probiotiques dans les ruches pourrait contribuer à atténuer les effets négatifs de ces facteurs de stress, améliorant potentiellement la force et la survie des colonies31.

Il a été prédit que la position relative du genre Lactobacillus au sein de l'embranchement Firmicutes dans le tube digestif des abeilles constituerait une bonne option pour démontrer l'efficacité de tout produit probiotique apicole appliqué. Par conséquent, la détermination du nombre de copies des gènes de l'embranchement Firmicutes et du genre Lactobacillus par QPCR s'est avérée une approche pertinente.

Les recherches sur les mélanges de bactéries lactiques fructophiles et d'autres bactéries bénéfiques isolées du tube digestif des abeilles sont prometteuses et présentent un fort potentiel pour garantir la santé des abeilles. De même, outre la diversité des espèces bactériennes présentes dans les produits probiotiques apicoles commercialisés, l'efficacité de ces espèces et leur rétention dans le tube digestif de l'abeille constituent également un enjeu important. On estime que les réglementations à venir à l'échelle mondiale exigeront davantage de tests avant leur commercialisation, ce qui évitera aux apiculteurs d'acheter des produits inefficaces et contribuera à protéger la santé des abeilles. D'après les résultats de l'étude actuelle, d'autres études devraient être menées sur l'efficacité des produits augmentant le nombre de bactéries bénéfiques dans le tube digestif des abeilles.

Les données qui étayent les conclusions de cette étude sont disponibles auprès de l’auteur correspondant, [GO], sur demande raisonnable.

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Nous tenons à remercier le professeur Nefise Ülkü Karabay Yavaşoğlu de la Faculté des sciences de l'Université d'Ege, Département de biologie, pour son aide dans les analyses statistiques de l'étude. Nous remercions également l'apiculteur Yaşar TÜFEKLİ, de la région d'Adana Yüreğir, en Turquie, pour nous avoir fourni des échantillons d'abeilles.

Cette recherche a été menée par le professeur. Elle a été financée par le Conseil de recherche scientifique et technologique de Turquie (TUBITAK-Projet n° : TBTK-0118-1406) sous la direction d'Ozdemir.

Département de biologie, Faculté des sciences, Université d'Ege, Izmir, Turquie

Yaren Sinekçi, Emre Afşaroğlu, Büşra Kabak, Selin Sarıçayır et Guven Ozdemir

Association turque des biologistes, Izmir, Turquie

Ihsan Soytemiz

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YS, EA, BK et SS ont réalisé les expériences de l'étude. IS a fourni les échantillons. GO a rédigé l'article.

Correspondance à Guven Ozdemir.

Les auteurs ne déclarent aucun conflit d’intérêts.

Publications approuvées par tous les auteurs.

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Réimpressions et autorisations

Sinekçi, Y., Afşaroğlu, E., Kabak, B. et al. Examen de l'abondance du microbiote intestinal d'abeilles mellifères supplémentées et non supplémentées en bactéries probiotiques par QPCR. Sci Rep 14, 28959 (2024). https://doi.org/10.1038/s41598-024-77338-1

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Reçu : 04 juin 2024

Accepté : 22 octobre 2024

Publié le 22 novembre 2024

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-024-77338-1

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